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Nature Communications volumen 14, número de artículo: 1614 (2023) Citar este artículo
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Las bacterias del cable son bacterias filamentosas de un centímetro de largo que conducen electrones a través de cables internos, acoplando así la oxidación de sulfuros en sedimentos anóxicos más profundos con la reducción de oxígeno en los sedimentos superficiales. Esta actividad induce cambios geoquímicos en el sedimento y otros grupos bacterianos parecen beneficiarse de la conexión eléctrica con el oxígeno. Aquí, informamos que diversas bacterias nadan en una bandada apretada alrededor de la parte anóxica de las bacterias del cable que respiran oxígeno y se dispersan inmediatamente cuando se interrumpe la conexión con el oxígeno (cortando las bacterias del cable con un láser). La microscopía Raman muestra que las bacterias flocadas se oxidan más cuando están más cerca de las bacterias del cable, pero el contacto físico parece ser raro y breve, lo que sugiere una posible transferencia de electrones a través de intermediarios solubles no identificados. El análisis metagenómico indica que la mayoría de las bacterias que flotan parecen ser aerobias, incluidos organótrofos, oxidantes de sulfuro y posiblemente oxidantes de hierro, que podrían transferir electrones a las bacterias cableadas para la respiración. La asociación y la estrecha interacción con socios tan diversos podrían explicar cómo el oxígeno a través de las bacterias del cable puede afectar a las comunidades y procesos microbianos en entornos anóxicos.
Las bacterias cable son bacterias filamentosas largas que pueden transmitir electrones a distancias de centímetros y así acoplar la oxidación del sulfuro a la reducción remota de oxígeno o nitrato1,2. Ocurren globalmente en sedimentos y acuíferos marinos y de agua dulce3,4,5 e interfieren directamente con el ciclo del azufre, oxígeno, carbono y nitrógeno6. A través de gradientes de pH y campos eléctricos inducidos por la reubicación de electrones, también influyen indirectamente en el ciclo del hierro, calcio, cobalto y arsénico y en todos los flujos de iones en sus hábitats6,7,8,9. En los sedimentos de agua dulce, pueden provocar una estimulación 4,5 veces mayor de la reducción de sulfato y una reducción drástica de las emisiones de metano10,11.
La actividad de las bacterias del cable también se ha relacionado con una mayor asimilación de carbono de los oxidantes de sulfuro autótrofos12 y se ha correlacionado con la distribución de bacterias que ciclan el hierro en los sedimentos marinos13. Estas aparentes asociaciones han llevado a especulaciones de que las bacterias en sedimentos anóxicos de alguna manera pueden utilizar bacterias de cable como conducto de electrones hacia el oxígeno14,15.
Aquí utilizamos una combinación de observaciones microscópicas, secuenciación de metagenomas, microdisección láser y microscopía Raman para demostrar la dinámica y la intimidad de esta asociación, identificar tentativamente las bacterias involucradas y proponer un mecanismo probable para la transferencia de electrones entre bandadas de bacterias asociadas y filamentos bacterianos de cable. .
Bacterias cable obtenidas de un enriquecimiento de la cepa de agua dulce Ca. Electronema aureum GS16 se observaron en condiciones seminaturales en un portaobjetos de microscopio (el llamado portaobjetos de zanja), donde el oxígeno se difundía desde el borde del cubreobjetos, mientras que la materia orgánica, el sulfuro y otros nutrientes se proporcionaban desde el sedimento en un depósito central. compartimento (trinchera)17,18. Esta configuración estableció una zona de observación donde las bacterias del cable se extendían desde el sedimento hasta la interfaz óxica-anóxica, que estaba claramente delineada por un velo microaerófilo de bacterias aeróbicas móviles (Fig. S1). En la parte anóxica de la zona, hasta 4 mm de distancia de la interfaz óxico-anóxica, se descubrió que las células bacterianas nadaban en bandada alrededor de los segmentos de bacterias del cable, generalmente superando en número a las células de bacterias del cable adyacentes en 2,2:1 (Fig. 1A, Película S1, Tabla S1). El seguimiento celular detallado mostró un comportamiento quimiotáctico hacia las bacterias del cable: las células flocadas se concentraron cerca de los filamentos de las bacterias del cable, con las densidades celulares más altas dentro de una distancia de 20 µm pero aún con densidades mayores hasta al menos 50 µm de distancia (Fig. 1B, Fig. .S2). No hubo un patrón evidente de que las bacterias en masa tocaran las bacterias del cable, pero con las limitaciones de resolución de los microscopios ópticos convencionales y la naturaleza dinámica de la interacción que disuade los métodos de mayor resolución, actualmente no podemos excluir que pueda ocurrir el contacto; pero si fue así, fue raro y breve. La velocidad de natación de las bacterias flocadas aumentó significativamente dentro de una distancia de 20 µm (Fig. 1C), lo que indica un aumento de la fuerza motriz de protones19,20,21. La fracción de células bacterianas detectables mediante hibridación fluorescente in situ (FISH) dentro de una distancia de 10 µm de las bacterias del cable fue significativamente mayor que >10 µm de distancia (Tabla S2), lo que sugiere que tenían un mayor recuento de ribosomas y, por lo tanto, una mayor actividad metabólica en comparación con el resto. bacterias del sedimento22. En conjunto, esto indica altas tasas metabólicas dentro de la bandada y estimulación metabólica de las bacterias de la bandada cuando se acercan mucho a las bacterias del cable.
A Flocado de bacterias atraídas por un filamento de bacteria de cable (centro) (barra de escala, 10 µm). B Recuentos de bacterias nadadoras a diferentes distancias del filamento de la bacteria del cable (960.071 recuentos de 3211 bacterias agrupadas en 12 fotogramas de vídeo, distancia media de 17,42 µm. Las medias de las muestras individuales oscilaron entre 4,96 y 24,58 µm. C Diferencia en la velocidad media de natación de células bacterianas en relación con su distancia al filamento de la bacteria del cable. El área sombreada en azul corresponde a una distancia dentro de 20 µm de una bacteria del cable, el área sombreada en verde a más de 20 µm. La prueba t de dos muestras de Welch (bilateral) muestra que la velocidad de nado de las células es significativamente diferente entre estos dos grupos de distancia (indicado por *); valor p = 2,2e−16 (Nmuestras = 11, Ncélulas = 2712). D Gráfico de densidad de los tamaños de células bacterianas de todas las muestras (n = 12), que muestra que la mayoría de las células que interactúan son pequeñas. E Imágenes de contraste de fase de las diferentes morfologías celulares encontradas. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.
Se observaron comúnmente bandadas de bacterias nadadoras en nuestro sistema, es decir, en 17 de 21 bacterias de cable en contacto con oxígeno; por el contrario, nunca se observaron bandadas en bacterias de cable que no estuvieran en contacto con oxígeno, lo que respalda la dependencia de la quimiotaxis de un sumidero de electrones de alto potencial en las bacterias de cable18. Esto fue sorprendentemente confirmado por la rápida respuesta de las bandadas bacterianas al cortar el filamento del cable en dos con un láser (Fig. 2): la bandada alrededor de la parte ahora cortada de su conexión eléctrica al oxígeno cesó en 13 ± 2 s (Tabla S3). ). Cuando se cortó un filamento de bacteria cableada en medio de una bandada de bacterias, la respuesta fue aún más evidente. Las bacterias flocadas se dispersaron inmediatamente de la parte del filamento que ya no estaba conectada al oxígeno, pero aún se observaron alrededor de la parte que aún conservaba su conexión al oxígeno (Película S2). Esta respuesta instantánea sugiere que las bacterias en masa son atraídas por una condición creada por las bacterias cable exclusivamente mientras conducen electrones al oxígeno, y no, por ejemplo, por polímeros extracelulares excretados como parte de su motilidad17.
Una representación esquemática. Se corta una bacteria de cable conectada al oxígeno en el lado derecho cerca de la interfaz óxico-anóxica utilizando un microscopio de microdisección láser. B Resultado. Huellas bacterianas en la parte subóxica de una bacteria de cable generadas a partir de un vídeo antes y después de un corte. Las líneas rojas son huellas de bacterias nadando, y las líneas y puntos negros indican la posición de la bacteria del cable por cada 50 fotogramas. La bacteria del cable se mueve más después del corte como si el filamento comenzara su quimiotaxis de oxígeno (barra de escala, 10 µm). Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.
Las bacterias que interactuaban con las bacterias del cable de agua dulce eran morfológicamente muy diversas. La mayoría eran células con forma de bastón, vibrioides u ovoides de 1 a 2 µm de tamaño (eje largo), pero también se registraron algunos tipos distintos de células más grandes, incluidos bastones rectos, bastones curvos y células similares a espiroquetas (Fig. 1D, E, figura S3). Para obtener información sobre la probable identidad y diversidad metabólica de las bacterias que forman las bandadas, reunimos 27 genomas de buena calidad (Fig. 3, Conjuntos de datos complementarios 1-3) a partir de un metagenoma preparado tomando muestras de la zona de observación de bacterias del cable de uno de los portaobjetos de microscopía (Fig. S1). Identificamos 25 géneros de 6 filos que, según la anotación del genoma y la comparación con sus parientes más cercanos, tenían cuatro rasgos unificadores principales: motilidad, quimiotaxis, organotrofia y respiración (con oxígeno/nitrato/nitrito) (Fig. 3). Además, la oxidación de sulfuros y la autotrofia eran comunes, mientras que la reducción y la oxidación de hierro por sulfato o hierro eran raras; La oxidación del metano nunca fue identificada. Estos datos son consistentes con un escenario en el que las bacterias flocadas pueden oxidar compuestos orgánicos, sulfuros y posiblemente Fe2+ al entregar electrones a las bacterias del cable, es decir, respiran a través de las bacterias del cable. Si bien algunos de los genomas extraídos muestran genes para la transferencia de electrones extracelulares (EET), y algunos de los parientes más cercanos de esas bacterias también exhiben capacidades de EET (Fig. 3), no existe un patrón claro y consistente para un mecanismo de EET conocido.
Los datos se derivaron de la anotación de genomas ensamblados en metagenomas y de búsquedas bibliográficas. EET, transferencia de electrones extracelulares. Los datos de origen se proporcionan en los Conjuntos de datos complementarios 1 a 3.
Los electrones pueden intercambiarse entre células procarióticas mediante contacto directo, mediante transferencia a través de nanocables de proteínas o materiales conductores, o mediado a través de lanzaderas de electrones solubles23. El aparente comportamiento quimiotáctico con natación constante y sin comportamiento de detenerse y tocarse, como se observa en algunas transferencias de electrones a minerales24, sugiere que la transferencia de electrones entre especies (IET) desde bacterias en bandada hasta bacterias en cable está mediada por gradientes de intermediarios solubles. Esto fue respaldado además por observaciones de estados redox de citocromos celulares con microscopía Raman18; Las células de las bacterias flocadas capturadas y movidas con una pinza láser se oxidaron significativamente más cuando se colocaron a menos de 5 µm de la bacteria del cable y más reducidas cuando estaban a más de 50 µm de distancia (Fig. 4, Fig. S4). El mismo cambio significativo se observó con células introducidas en los portaobjetos de un cultivo de Acidovorax facilis DSM649, un cultivo representativo de uno de los miembros más abundantes de la comunidad bacteriana asociada (Fig. 3; 96,03% de identidad promedio de nucleótidos (ANI) con respecto al genoma). bin GS.4 recuperado en este estudio); El estado redox del citocromo no cambió en las células de control movidas aleatoriamente con la pinza láser (Fig. S5).
Una representación esquemática del experimento. Se captura una célula flocada y se mueve justo al lado de un filamento de bacteria cableada, se mide mediante microscopía Raman, luego se aleja entre 50 y 100 µm y se mide nuevamente después de aproximadamente 3 s. B El cambio en la intensidad normalizada de la banda de 750 cm-1 para cada célula individual cuando se acerca y se aleja de la bacteria del cable. La banda de 750 cm-1 es indicativa del estado redox del citocromo, con valores altos para los citocromos reducidos y bajos para los citocromos oxidados. Las intensidades de las bandas y, por lo tanto, los estados redox del citocromo son significativamente diferentes entre las dos posiciones (Ncélulas nativas = 5, valor de p = 0,015, indicado por *; NA.facilis = 8, valor de p = 0,0387 indicado por **, dos- prueba t lateral para muestras dependientes); au, unidades arbitrarias. Los datos de origen se proporcionan como un archivo de datos de origen.
Estimamos que las concentraciones de lanzadera en el rango nM son suficientes para respaldar la respiración de la bandada bacteriana (Nota complementaria 1, Tabla S4). Dado que los sedimentos acuáticos pueden contener compuestos lanzadera de alto potencial que exceden esta concentración (por ejemplo, >1 mg ml-1 de ácidos húmicos en sedimentos lacustres25, o flavinas en el rango nM en sedimentos marinos26), las lanzaderas no tienen que ser producidas por bacterias del cable o asociadas. bacterias. Además, la tasa de recambio de un mediador soluble en este rango de concentración sería inferior a 2 s (Nota complementaria 1, Tabla S4). Este rápido recambio sugiere un agotamiento inmediato del mediador oxidado una vez que las bacterias del cable dejan de reoxidar su forma reducida y, por lo tanto, explica la rápida dispersión de la bandada bacteriana al cortar la conexión del filamento con el oxígeno. Que las bacterias del cable proporcionen un potente transbordador de electrones oxidados parece la única explicación plausible para la proliferación de otras bacterias asociadas con las bacterias del cable en el compartimento de sedimento anóxico12,13, la cantidad y el vigor de las células móviles que rodean a las bacterias del cable (Fig. 1A, Película S1) y su rápida dispersión después del corte (Película T2).
En lo que respecta a las bacterias del cable, no se han identificado capacidades EET conocidas en los genomas de las bacterias del cable27, sin embargo, se han conectado con éxito bacterias del cable intactas a electrodos28, lo que hace probable que exista un conducto de electrones de membrana externa no descrito, que es capaz de recibir electrones de una lanzadera28 .
Las bacterias de los cables que atraen y interactúan íntimamente con una diversidad de otras bacterias en los sedimentos es otro hallazgo sorprendente en relación con las corrientes eléctricas derivadas primero de anomalías geoquímicas y luego atribuidas no a minerales conductores o nanocables sino a cables vivos en forma de centímetros de largo. bacterias del cable1,29. Ahora surge una línea de nuevas e interesantes preguntas para futuras investigaciones: ¿Cuán extendidas e importantes son estas interacciones in situ? ¿Qué moléculas específicas median en las interacciones y cómo y dónde se procesan en las células de ambos lados? ¿Qué parte de la corriente en una bacteria de cable surge de las bandadas de bacterias que la rodean y qué proporción puede ganar la bandada de la energía conservada desde los procesos de oxidación primaria hasta la reducción final de oxígeno? ¿La interacción es beneficiosa o perjudicial para la bacteria del cable y está controlada de alguna manera? ¿Existen interacciones más difíciles de observar con otras células no móviles en el entorno natural de los sedimentos y cuál es la gama completa de procesos microbianos estimulados por el atajo eléctrico al oxígeno que ofrecen las bacterias del cable?
Todos los experimentos se realizaron con un cultivo de enriquecimiento de sedimentos de agua dulce con Ca. Electronema aureum GS, que contiene una sola especie de bacteria de cable y muchas bacterias de sedimentos de agua dulce nativas y asociadas a bacterias de cable16. Este enriquecimiento se estableció mediante el tratamiento térmico de sedimentos de estanques recolectados en el campus de la Universidad de Aarhus en Dinamarca e inoculándolos con un filamento bacteriano de un solo cable. El enriquecimiento de bacterias del cable clonal resultante se ha mantenido y transferido durante más de 7 años en nuestro laboratorio.
Se construyeron cámaras de portaobjetos de vidrio hechas a medida17 para el video del microscopio, los experimentos de manipulación y la microscopía Raman: se pegaron placas de vidrio a un portaobjetos de microscopía, creando una zanja en el medio, que se llenó con sedimento del Ca. Cultivo de enriquecimiento de Electronema aureum GS y se cubrió con agua del grifo enjuagada con N2 y un cubreobjetos, creando un espacio de 60 × 22 mm, de los cuales 40 × 12 mm fueron ocupados por la zanja, con una separación entre el cubreobjetos y el portaobjetos de aproximadamente 150– 200 µm (Figura S1).
Los portaobjetos se incubaron en un ambiente húmedo durante 2 a 24 h y luego se investigaron en un microscopio AxioObserver (Zeiss, Alemania) equipado con una platina motorizada.
La mayoría de las grabaciones y observaciones se realizaron con un aumento de 100 × con iluminación de campo oscuro, pero para los datos de seguimiento y distribución, se grabaron videos de alta velocidad de fotogramas con un aumento de 400 × en contraste de fase, con imágenes tomadas con una separación de 88 o 38 ms. Para el análisis posterior solo se utilizaron vídeos de suficiente calidad y duración, con una sola bacteria del cable presente y sin partículas importantes de sedimento.
Para cuantificar el movimiento celular (natación) dentro de las bandadas de bacterias alrededor de las bacterias del cable, los videos grabados se analizaron en Fiji30. Para eliminar el fondo y los objetos que no se mueven, se restó el valor medio de píxeles de toda la pila de imágenes, dejando solo los valores atípicos, es decir, los objetos en movimiento, y esto luego se procesó adicionalmente usando 'mejorar el contraste' y 'enfocar' antes de convertirlos a una imagen binaria. El umbral para esta conversión y los valores para "mejorar el contraste" se ajustaron para cada vídeo para marcar la bacteria y las células del cable sin crear artefactos de más de 2 µm alrededor del cable. Para permitir un análisis de las células móviles en relación con el filamento de la bacteria del cable, la posición del filamento de la bacteria del cable se marcó manualmente cada 50 cuadros midiendo a lo largo de él con la herramienta "medir línea segmentada" de Fiji. Después de esto, se utilizó el complemento de Fiji, Mtrack2, para contar y registrar la posición de cada célula de la bandada en cada cuadro de cada vídeo. Las pistas manuales se realizaron con el complemento Fiji MtrackJ31 de un pequeño subconjunto de celdas. Las bacterias de gran tamaño y las células tipo espiroqueta tuvieron que ser rastreadas manualmente, ya que el cambio constante de forma y el movimiento de enfoque/desenfoque hacían que el seguimiento automático no fuera confiable. Se analizaron vídeos con el objetivo de recopilar datos sobre la distancia de cada célula flocada al filamento de la bacteria del cable, su tamaño y velocidad y, finalmente, rastrear sus movimientos. Las configuraciones se establecieron deliberadamente de manera amplia en Mtrack2, ya que había muchos tamaños y velocidades diferentes de células de flocado (Fig. 1, Fig. S3). Para obtener un recuento de células y una estimación de su diversidad morfológica, los recuentos de células se realizaron manualmente durante algunos fotogramas, luego se utilizó la herramienta de análisis de partículas de Fiji para identificar objetos del tamaño de células de entre 0,4 y 12 µm de diámetro y una circularidad de 0,1–0,8. Estos recuentos probablemente no representan la cantidad de células cercanas a la bacteria del cable, ya que las células y las huellas se perdieron cuando estaban sobre o cerca de la bacteria del cable debido a la sombra del filamento y el artefacto de luz que genera bajo imágenes de contraste de fase. Se excluyeron del análisis final los fotogramas con movimientos rápidos del filamento de la bacteria del cable17 o partes de la bacteria del cable desenfocadas.
Todos los resultados de seguimiento y tamaño de las bacterias flocadas y las bacterias del cable se guardaron en formato csv y luego se sometieron a filtrado y análisis adicionales en R. Se utilizó un script personalizado para filtrar las pistas. Para eliminar los artefactos en los que el seguimiento había saltado incorrectamente de una celda a otra, las pistas se dividieron cuando las células cambiaron repentinamente su velocidad promedio. Las partículas y células empujadas por el movimiento browniano generarían huellas en Mtrack2, al igual que las células adheridas a la superficie del vidrio. Para eliminar estas pistas no válidas, se eliminó cualquier pista que no abarcara más de 50 píxeles en el eje x o y, y solo las pistas que duraron más de 10 s se conservaron para análisis posteriores. Los datos sobre el comportamiento de las células rastreadas se generaron utilizando un script R personalizado, que calculaba la velocidad de una célula rastreada, su distancia recorrida y su distancia a la bacteria del cable más cercana.
Para asegurarse de que el análisis de la morfología celular solo utilizara células agrupadas atraídas y nadando alrededor de las bacterias del cable, se compararon las coordenadas de cada pista con los datos de tamaño y se informaron todas las mediciones de tamaño para esa pista. Se calculó la media de los ejes menor y mayor de estas celdas. Las pistas cuyo tamaño difería en más del 20% se eliminaron para evitar artefactos. Se inspeccionó manualmente un gráfico de células rastreadas y se eliminó cualquier artefacto obvio, como sombras de bacterias del cable o elementos desenfocados, antes de realizar un análisis adicional.
Se incubaron cámaras de portaobjetos de vidrio con bacterias cableadas y bandadas bacterianas durante 3 días, luego se secaron a 46 °C durante 90 minutos, después de lo cual se retiró el cubreobjetos. La muestra se deshidrató inundándola suavemente con una serie graduada de etanol (50%, 75%, 96% de etanol, 3 minutos cada una). Luego se dibujó un círculo con un bolígrafo PAP (Rockland Immunochemicals Inc. Limerick, PA, EE. UU.) alrededor del área de interés para encerrar las soluciones durante la FISH. La hibridación con sondas marcadas con Cy3 EUB338 I-III (5′-GCWGCCWCCCGTAGGWGT-3'; solicitadas en biomers.net), dirigidas a casi todas las bacterias, se realizó a 46 °C durante 90 minutos utilizando protocolos estándar32. El tampón de hibridación contenía NaCl 0,9 M, Tris-HCl 20 mM, formamida al 35 % y SDS al 0,01 %. El paso de lavado se modificó de la siguiente manera para evitar alteraciones de la muestra: el portaobjetos se colocó en una placa precalentada (50 °C), el tampón de hibridación se eliminó rápidamente pipeteando y frotando con papel, luego el portaobjetos se cubrió con solución precalentada. tampón de lavado (NaCl 80 mM, Tris-HCl 20 mM, EDTA 5 mM, SDS al 0,01%), que nuevamente se eliminó pipeteando y frotando con papel; este procedimiento de lavado se repitió dos veces. Finalmente, el portaobjetos se secó al aire, se cubrió con 1 µg ml-1 de 4′,6-diamidino-2-fenilindol (DAPI) en Vectashield-Citifluor (4:1) y se analizó en un microscopio de epifluorescencia (Axiovert 200 M). , Zeiss). Se utilizó un umbral conservador de 10 µm de distancia al filamento de la bacteria del cable como límite para calificar los miembros de las bandadas de bacterias para evitar incluir células que podrían haberse movido como efecto de los pasos de lavado.
El corte con láser de bacterias de cable rodeadas por bandadas de bacterias nadadoras se realizó en un microscopio de microdisección láser (LMD 7000, Leica, Alemania). Las bandadas de bacterias se podían observar visualmente con un aumento de 400 aumentos, pero no eran fácilmente discernibles en el sistema de cámara del LMD. Por lo tanto, las imágenes se realizaron cambiando entre el LMD y un microscopio AxioObserver (Zeiss) con contraste de fases. Sin embargo, dado que la dispersión de las bandadas después de cortar la bacteria del cable fue un evento rápido, el tiempo de dispersión se registró con un cronómetro mientras se miraba a través del ocular. El tiempo de dispersión se definió como el lapso de tiempo hasta que no se observaron bacterias móviles dentro de los 15 µm del filamento, que correspondía al área observable alrededor del filamento de la bacteria del cable en el LMD. Sólo se utilizaron bacterias de cable que pudieran rastrearse desde el velo óxico-anóxico hasta el área de la bandada sin enredarse en otros filamentos. Para la grabación de vídeo se detectó la posición de las bacterias flocadas en el microscopio AxioObserver y se indicó con un marcador en la parte posterior del portaobjetos. Luego se transfirió el portaobjetos al LMD, se cortó el filamento con el láser y el portaobjetos se transfirió inmediatamente de nuevo al microscopio AxioObserver. Los vídeos se grabaron durante 1 minuto antes y después del corte. El tiempo medio de transferencia, incluida la búsqueda de la posición de las bacterias en masa, fue <1 min.
Se reconstruyó un metagenoma a partir de lecturas agrupadas de cinco bibliotecas de secuencias metagenómicas descritas en Kjeldsen et al.27. El metagenoma se agrupó utilizando MetaBat versión 0.25.4 con el parámetro –superspecific33. Los archivos de cobertura para el análisis de cobertura diferencial se generaron mapeando las lecturas de las cinco bibliotecas de secuencias en el metagenoma usando BBMap versión 35.82 con un umbral mínimo de identidad de secuencia del 98% y convertidos al formato de archivo bam usando SAMtools versión 1.934,35.
Para identificar posibles microbios asociados a bacterias del cable, se utilizaron las lecturas de una biblioteca de secuencias procedente de una cámara de portaobjetos de vidrio. Como describen Kjeldsen et al.27, esta biblioteca se obtuvo con un enriquecimiento de sedimento en Ca. Electronema aureum GS agregado a una cámara de portaobjetos de vidrio (Fig. S1). Las bacterias del cable y las bacterias asociadas que habían salido del sedimento hacia la interfaz óxico-anóxica y se habían establecido en la zona transparente se congelaron instantáneamente en una losa de aluminio enfriada con hielo seco y luego se rasparon con una hoja de afeitar esterilizada después de despegar. el cubreobjetos (Fig. S1). El ADN se extrajo utilizando el kit de aislamiento de ADN PowerLyser® (MoBio Inc.). Las bibliotecas para la secuenciación metagenómica del ADN extraído se prepararon utilizando el kit de preparación de bibliotecas de ADN Nextera (Illumina) y se secuenciaron utilizando el kit Illumina MiSeq v3. La calidad de las lecturas se verificó con FastQC36 versión 0.11.4 y se recortó con Trimmomatic v. 0.3337. Las lecturas de esta biblioteca de secuenciación se asignaron a los contenedores utilizando BBMap34. Los contenedores con más del 70% de sus andamios cubiertos por lecturas de esta biblioteca se consideraron asociados a las bacterias del cable. La integridad y la contaminación de estos contenedores de genoma se evaluaron utilizando CheckM versión 1.1.3 con el flujo de trabajo del linaje configurado en "Bacteria"38. Para análisis posteriores se utilizaron genomas completos en más del 70% y con menos del 5% de contaminación. Estos genomas se clasificaron utilizando GTDB-tk versión 1.5.1 y versión 202 de la base de datos GTDB39. La alineación concatenada de GTDB-tk se usó para generar un árbol filogenético usando IQ TREE versión 1.6.1240 con 100 bootstraps, y el parámetro del modelo m se configuró en TESTNEW.
Los contenedores del genoma se caracterizaron funcionalmente con kofamscan versión 1.2.0 y con blastp en BLAST versión 2.11.0+ frente a una base de datos de secuencias de proteínas relacionadas con la transferencia de electrones extracelulares, específicamente OmcS, MtrC, MtrF, OmcA, PioA y PilA (consulte el Conjunto de datos complementario 1 para números de acceso)41,42. Los resultados de Kofamscan se consideraron coincidencias cuando el valor e más bajo coincidía con el modelo de consulta y estaba por debajo de 1E-6. Los módulos o categorías en los que menos del 10% de las proteínas coincidían se consideraron ausentes, entre el 10% y el 70% se consideraron parcialmente presentes y entre el 70% y el 100% se consideraron completamente presentes. Las coincidencias BLAST se consideraron aciertos con >30 % de identidad de secuencia en más del 70 % de la longitud de la secuencia de consulta. Una única coincidencia BLAST positiva para un gen relacionado con EET (consulte el Conjunto de datos complementario 1) se consideró una coincidencia completa. Se determinó que las proteínas de sulfito reductasa disimilatoria (DsrAB) eran oxidativas o reductoras basándose en el mejor resultado BLAST frente a una base de datos de DsrAB43. Estos métodos combinados de kofamscan y BLAST se utilizaron para determinar los rasgos que se muestran en la Fig. 3. La determinación de la oxidación de sulfuros se basó en la presencia/ausencia de genes que codifican DsrAB inverso o el sistema Sox. La reducción de sulfato se basó en la presencia de dsrAB43. La respiración aeróbica se basó en la presencia de al menos un conjunto de genes que codifican una citocromo c oxidasa. La respiración de nitrato/nitrito se basó en la presencia de genes que codifican una de varias nitratos o nitritos reductasas. La autotrofia se indicó por la presencia de acsAB (que indica la vía Wood-Ljungdahl), cbbLS (que indica el ciclo de Calvin) o nifJ/porCDAB/oorDABC (que indica el ciclo inverso del ácido cítrico). También se examinaron otras vías y genes para quimiotaxis, ensamblaje flagelar, glucólisis y metano aeróbico o metabolismo de formiato, pero no se incluyeron en la Fig. 3. Todos los detalles de los números de acceso examinados para estos genes y vías se incluyen en el encabezado del Conjunto de datos complementario 1.
Las cantidades relativas de contenedores del genoma se obtuvieron mapeando lecturas recortadas en una base de datos de todos los contigs agrupados usando BBMap, con cobertura (pliegue promedio) para cada contig tomado de la salida "covstats" del programa. Luego se calculó una media ponderada para la cobertura de cada contenedor del genoma, con el valor de pliegue promedio para cada contig ponderado en función de la longitud del contig.
Para obtener una descripción filogenética de los microorganismos secuenciados en el metagenoma, todas las lecturas recortadas se mapearon con la base de datos de ARNr de subunidad pequeña SILVA versión 138.144. Luego, estas lecturas se agruparon y clasificaron taxonómicamente mediante la versión 1.4.6 del canal SILVAngs, también utilizando la versión 138.144 de SILVA).
Acidovorax facilis DSM 649 se cultivó en caldo nutritivo (Merck) a 30 °C durante aproximadamente 1 a 2 semanas antes de su uso. Se agregaron unas pocas gotas del cultivo de A. facilis, previamente cultivado en condiciones óxicas y luego lavado con N2 durante 10 minutos, a las cámaras de portaobjetos de vidrio durante el ensamblaje en lugar del agua del grifo anóxica. Los portaobjetos se mantuvieron en cámaras de humedad a 16 °C durante 12 a 24 h, para que las bacterias del cable tuvieran tiempo de llegar desde el sedimento hacia el borde de los portaobjetos. Luego se analizaron células de A. facilis mediante microscopía Raman como se describe a continuación.
Nitrospina gracilis se cultivó en medio mineral marino a base de sal del Mar Rojo con suplementos vitamínicos y NO2− 2 mM a 28 °C en la oscuridad sin agitación45.
Se extrajo ADN de Acidovorax facilis DSM 649 con el kit DNeasy PowerLyzer PowerSoil (Qiagen), se preparó una biblioteca Illumina con el kit Nextera XT (Illumina) y se secuenció todo el genoma en un Illumina MiSeq (ver Lustermans et al.46 para más información). detalles). La calidad de la secuencia se evaluó utilizando FastQC36 antes de recortarla con Trimmomatic37 y ensamblarla con SPAdes47. El genoma se envió al NCBI y está disponible con el número de acceso PRJNA849392.
La identidad de nucleótidos promedio entre el genoma del DSM 649 y el genoma bin GS.4 se determinó utilizando la calculadora ANI en línea (http://enve-omics.ce.gatech.edu/ani/) siguiendo la metodología de Goris et al.48 .
Los espectros se registraron utilizando un microscopio confocal LabRAM HR Evolution Raman (HORIBA) equipado con un láser de granate de aluminio de neodimio-itrio de 500 mW y 532 nm, un láser de 1064 nm para pinzas ópticas, un detector CCD Andor EM configurado para emisiones de 500-650 nm, rejilla 300 con una resolución espectral de 2,8 cm −1, orificio fijado a 300 µm y un objetivo de agua con aumento de 60 ×. La intensidad del láser se configuró en una potencia máxima del 25% para las células flocadas nativas y en un 10% para las células de A. facilis introducidas, con un tiempo de adquisición de 5 a 10 s por medición. Las células flocadas nativas con más material acumulado alrededor se midieron con intensidades de láser más altas para adquirir una relación señal-ruido más alta. Se capturaron células de dos morfologías, bastones pequeños (0,5 a 1 µm) y células ovoides (0,5 a 1,5 µm), a una distancia de 50 µm de una bacteria de cable con flocado bacteriano utilizando la pinza láser. Cada célula capturada se movió justo al lado de la bacteria del cable y se midió, luego se trasladó a un área sin células agrupadas, a 50-100 µm de distancia de la bacteria del cable, y se midió nuevamente para detectar diferencias de intensidad en la banda de 750 cm-118 entre las dos medidas. Debido al hacinamiento alrededor de la bacteria del cable, las células a menudo eran eliminadas de la trampa láser por otras células y, por esta razón, solo se capturaba un espectro en cada posición. Se eliminaron todas las mediciones pareadas que estaban incompletas o potencialmente comprometidas debido a la pérdida de células, la captura de células adicionales o la afectación por el movimiento de bacterias del cable. Como la luz tuvo que apagarse durante las mediciones Raman, lo que llevó a un corto período en el que la célula atrapada podía ser eliminada de la trampa, los espectros emparejados se mantuvieron sólo si eran similares dentro del par, sin cambios importantes en el C- Región H de los espectros (2800–3000 cm-1). Se registraron espectros Raman de células de A. facilis para células individuales, dobles o agrupadas atrapadas con láser. Para comparar entre mediciones, la intensidad de la banda a 750 cm-1 se normalizó restando la mediana de la línea base de 735 a 740 cm-1 y de 760 a 765 cm-1.
El efecto de la captura con láser y el movimiento de las células sobre la señal Raman se investigó utilizando un cultivo puro de Nitrospina gracilis, en condiciones óxicas y anóxicas. Para el tratamiento anóxico, se diluyó 1:5 una alícuota de N. gracilis nitrificante activamente en medio fresco y se transfirió a tubos Hungate. Luego, los tubos se lavaron con N2 durante 10 minutos y se colocó una submuestra en la misma cámara de microscopía utilizada en los experimentos anteriores. Las células individuales se atraparon con pinzas ópticas, se midieron y se movieron entre 50 y 100 µm antes de volver a medir para generar pares de datos para cada celda. Las mediciones Raman se tomaron como se describió anteriormente con un 10% de intensidad láser y un tiempo de adquisición de 10 s. Las mediciones se realizaron en el centro de la cámara para minimizar la contaminación por oxígeno. Los datos emparejados se trataron como se describió anteriormente.
Los datos cuantitativos del seguimiento celular, la hibridación y la microscopía Raman se analizaron en R. Para el seguimiento celular y los recuentos de hibridación, se utilizó la prueba t de dos muestras de Welch. Para la microscopía Raman, se utilizó la prueba t de Student para muestras dependientes.
Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.
Los datos fuente se proporcionan en este documento. Los datos de microscopía generados en este estudio se han depositado en la base de datos Zenodo [https://doi.org/10.5281/zenodo.7593818]. Los datos metagenómicos (lecturas sin procesar y los 27 genomas derivados del metagenoma) se han depositado en la base de datos del NCBI con el número de acceso PRJNA730231. El genoma de Acidovorax facilis DSM 649 se ha depositado en la base de datos NCBI con el número de acceso PRJNA849392.
El código R utilizado para el análisis de los datos de microscopía generados en este estudio se ha depositado en la base de datos de Zenodo junto con los datos de microscopía, al igual que el código para determinar el contenido de la ruta de los genomas derivados del metagenoma.
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Descargar referencias
Lars B. Pedersen por la cuidadosa construcción de microsensores; Britta Poulsen, Susanne Nielsen, Anne Stentebjerg y Lykke Poulsen por su excelente asistencia técnica en los laboratorios moleculares. Esta investigación fue financiada por la Fundación Nacional Danesa de Investigación (Centro de Excelencia DNRF104 y DNRF136), la Fundación Carlsberg (CF19-0666 y CF21-0409 para JJB) y el Consejo Europeo de Investigación (ERC Advanced Grant 291650 para LPN). MW recibió el apoyo del Premio Wittgenstein del Fondo Austriaco para la Ciencia FWF (Z-383B).
Centro de Electromicrobiología (CEM), Sección de Microbiología, Departamento de Biología, Universidad de Aarhus, Aarhus C, Dinamarca
Jesper J. Bjerg, Jamie JM Lustermans, Ian PG Marshall, Signe Brokjær, Casper A. Thorup, Lars Peter Nielsen y Andreas Schramm
Centro de Excelencia Tecnológica de Sistemas Microbianos, Universidad de Amberes, Wilrijk, Bélgica
Jesper J. Bjerg
Centro de Microbiología y Ciencia de Sistemas Ambientales, División de Ecología Microbiana (DOME), Universidad de Viena, Viena, Austria
Anna J. Müller, Markus Schmid y Michael Wagner
Escuela de Doctorado en Microbiología y Ciencias Ambientales, Universidad de Viena, Viena, Austria
Anna J. Mueller
Centro de Investigación en Bioinformática (BiRC), Universidad de Aarhus, Aarhus C, Dinamarca
paula tataru
Centro para Comunidades Microbianas, Departamento de Química y Biociencia, Universidad de Aalborg, Aalborg, Dinamarca
Michael Wagner
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JJB descubrió el fenómeno del flocado; JJB, LPN, MW y AS diseñaron los experimentos; JJB realizó observaciones de flocado y experimentos de corte; SB y AS realizaron FISH; JJML, MS, AJM y JJB realizaron microscopía Raman; IPGM y CAT realizaron análisis de secuencia; JJB, LPN y PT realizaron análisis de imágenes y análisis de datos; JJB, LPN y AS escribieron el artículo con aportaciones de todos los autores.
Correspondencia a Jesper J. Bjerg o Andreas Schramm.
Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
Nature Communications agradece a Annette Rowe, Diana Vasquez-Cardenas, Navish Wadhwa y Rui Zhao por su contribución a la revisión por pares de este trabajo.
Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.
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Reimpresiones y permisos
Bjerg, JJ, Lustermans, JJM, Marshall, IPG et al. Las bacterias cableadas con conexión eléctrica al oxígeno atraen bandadas de diversas bacterias. Nat Comuna 14, 1614 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-37272-8
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Recibido: 07 de abril de 2022
Aceptado: 08 de marzo de 2023
Publicado: 23 de marzo de 2023
DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-37272-8
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